La épica comienza en mar abierto donde Juno provoca una tormenta para alejar a Eneas y a los troyanos del hogar en Italia al que fueron predestinados. Neptuno detiene la tormenta y los troyanos son llevados por la corriente, divididos en dos grupos hasta las costas de África, cerca de Cartago. Venus, la madre de Eneas, le pide garantías Neptuno de que el sufrimiento de los troyanos se detendrá y Neptuno predice la fundación de Roma. Venus ayuda a su hijo dentro de la ciudad de Cartago. Eneas está escondido y disfrazado cuando ve a sus compañeros perdidos que tienen un encuentro con la Reina Dido. Eneas es descubierto y se reúne con sus compañeros. Venus envía a Cupido para que Dido se enamore de Eneas.
Eneas le cuenta a Dido la historia de la caída de Troya. Los griegos construyeron un gigantesco caballo de madera y dejaron a un hombre vagando por los campos con el fin de convencer a los troyanos de que ingresaran el caballo a la ciudad. Una vez dentro de los muros de la ciudad, el ejército griego salió del caballo y comenzó a saquear la ciudad. Eneas se despertó con la visión de un héroe muerto y salió rápidamente. Vio morir a muchos de sus compañeros. Corrió rápido hacia su casa y recogió a su hijo y a su padre, y cargó con ellas. Detrás de él iba su esposa, pero la en la ciudad y cuando Eneas vuelve por ella, su fantasma le dice que debe irse a Italia. Los refugiados troyanos navegan a Tracia y se encuentran con Polidoro, un camarada muerto. En Creta las estatuas de sus ancestros vuelven a la vida. Van a la isla de las Harpías y se les hace conocer una profecía. Finalmente llegan a una isla gobernada por un troyano. El gobernante predice lo que les sucederá y les cuenta acerca de varias cosas que están por ocurrir: dónde encontrarán su nuevo hogar y cómo llegarán allí. El padre de Eneas muere cuando se detienen en Sicilia. Navegan nuevamente y los atrapa la tormenta.
Dido se enamora del héroe troyano. Juno intenta hacer un trato con Venus para mantenerlos juntos. Arreglan una partida de caza en la que ambos duermen juntos. Dido piensa que eso significó el matrimonio. Júpiter le había ordenado a Eneas que debía irse a Italia. Cuando Dido se entera que él se irá, enloquece. Eneas debe irse rápidamente. Ella lo abraza, pero él no se queda. Él se aleja, y ella se suicida.
Vuelven a Sicilia y realizan juegos en honor al padre de Eneas. Hay una carrera de galeras, una carrera a pie, un combate y una competencia de arquería. Durante una muestra de habilidades a caballo de los niños, Juno convence a las mujeres troyanas que incendien los barcos. Júpiter apaga el fuego con lluvia pero cuatro barcos se pierden. Eneas debe dejar en Sicilia a muchas de las mujeres y a los ancianos. Navegan hacia Italia y Eneas encuentra a la Sibila que le da instrucciones sobre cómo llegar al infierno. Bajan juntos y Eneas se encuentra con muchas personas, entre ellas Dido. Ella no le habla. Encuentra a su padre y mientras mira en las almas de las vidas que están por venir, le cuenta cuál será el futuro de sus descendientes. Eneas vuelve al mundo y navega hasta la desembocadura del Río Tiber.
Sus hombres acampan y envían mensajeros al líder local, Latino, que les hace entender que su hija debe casarse con Eneas. La esposa de Latino ya ha escogido su yerno, Turno, y se opone. Mientras los latinos discuten, Juno provoca un conflicto: hace que el hijo de Eneas mate a un pequeño venado de un nativo latino. El conflicto escala hacia una guerra y los latinos se unen y buscan aliados. El río Tiber se compadece de Eneas y le recomienda que pida ayuda para el combate a una tribu que se encuentra río arriba. Eneas va corriente arriba a encontrarse con el Rey Evandro y su hijo Palante. Le dan la bienvenida y le ofrecen ayuda. Evandro admite, sin embargo, que no puede darle muchos hombres pero le sugiere que avance más arriba en el río y busque a una tribu de tirrenos, que tienen una rencilla con algunos latinos.
Mientras Eneas no está, los latinos atacan el campamento. Los troyanos son sitiados y pelean con gallardía para defender sus murallas. Los latinos descansan por la noche. Durante la noche, dos troyanos intentan escapar para avisarle a Eneas lo que ha pasado, pero son muertos. Por la mañana Turno intenta quemar los barcos de los troyanos pero estos se convierten en ninfas. Eneas logra la ayuda de los tirrenos y está navegando de vuelta cuando una de las ninfas le cuenta que el campamento está sitiado. Se apresura y se incorpora a la batalla. Muchos hombres son muertos y finalmente Palante es muerto por Turno. Juno saca a Turno de la batalla, para protegerlo. Eneas enfurece y realiza un funeral en honor a Palante.
Los latinos discuten si es mejor dar por terminada la guerra, pero Turno decide que no puede renunciar a Lavinia. Los troyanos atacan la ciudad y la guerrera-virgen Camila resiste varios ataques. Mueren muchos troyanos antes que ella finalmente muere. Los troyanos avanzan sobre los muros latinos y casi se apoderan de ellos. Al día siguiente Turno se ofrece a un combate en persona con Eneas para terminar la batalla. Sin embargo, cuando llega el momento del enfrentamiento, Juno hace que la hermana ninfa de Turno los convenza de que deben luchar. Se desarrolla una nueva gran batalla y Eneas es herido. Su madre finalmente le cura la herida. Él vuelve al combate y pelea con energía llegando a estar muy cerca de los muros de la ciudad. Turno le pide a su hermana que lo lleve a la ciudad y reclama el combate con Eneas. Es doblegado rápidamente. Cuando le pide misericordia a Eneas, el troyano lo considera, pero al ver la correa de Palante en el hombro de Turno, lo mata, con furia ciega.